Sincronización cerebral interpersonal durante la sincronización sensoriomotora en personas con diferentes niveles de aptitud aeróbica: un estudio de hiperexploración basado en fNIRS

Resumen

La sincronización sensoriomotora (SMS) se refiere a la coordinación temporal de acciones individuales con eventos y ritmos externos perceptibles. Investigaciones anteriores han revelado una relación potencial entre las capacidades de SMS y la actividad física, con vínculos propuestos con procesos cognitivos internos subyacentes. Sin embargo, es necesario explorar si una buena aptitud aeróbica tendrá una fuerte capacidad de SMS, su mecanismo interno y el mecanismo intercerebro. En el presente estudio, reclutamos 23 díadas de corredores de larga distancia como grupo experimental y 22 díadas de estudiantes de carreras no físicas como grupo de control. Se pidió a los participantes que realizaran una tarea diádica de sincronización de golpeteos con los dedos. Durante la realización de la tarea, las actividades neuronales se registraron en el área frontal mediante el enfoque de hiperescaneo basado en espectroscopia funcional de infrarrojo cercano (fNIRS). Los resultados revelaron que el grupo experimental demostró habilidades SMS superiores en la tarea de escala de segundos. Esta ventaja se atribuyó a su mayor estabilidad. Es importante destacar que se observó una sincronización cerebral interpersonal (IBS) significativa en la circunvolución frontal superior derecha (rSFG) solo en el grupo experimental durante la realización de la tarea SMS, y este IBS se asoció con su estabilidad superior. Estos hallazgos proporcionan nueva evidencia que respalda la relación entre la actividad física, las capacidades cognitivas y la plasticidad neuronal asociada.

Introducción

La sincronización sensoriomotora (SMS), una habilidad cognitiva fundamental y crucial, se refiere a la coordinación temporal de acciones individuales con eventos y ritmos externos perceptibles (13). Lograr SMS precisos requiere que las personas cronometren con precisión sus respuestas a estímulos externos, lo cual es un factor clave para mejorar las habilidades motoras (4).

La aptitud aeróbica se refiere a la capacidad de mantener la potencia muscular o la velocidad durante períodos prolongados y también se denomina comúnmente aptitud cardiovascular.5). Está bien establecido que se puede lograr una aptitud aeróbica superior mediante el ejercicio físico regular. Un importante conjunto de investigaciones ha demostrado que la participación constante en actividad física, o poseer un alto nivel de aptitud aeróbica, no solo contribuye a la salud física general, sino que también aumenta la producción de neuroquímicos beneficiosos durante el ejercicio. Esto, a su vez, mejora la eficiencia del circuito neuronal (6,7), induce cambios estructurales y funcionales en el cerebro y produce efectos positivos duraderos en una variedad de funciones cognitivas (812). La evidencia de estudios de neuroimagen indica que una región cerebral clave involucrada en estos efectos es la corteza prefrontal. Por ejemplo, los estudios han encontrado que el ejercicio aeróbico puede aumentar el volumen y la densidad de la corteza prefrontal, mejorando así la función de la memoria (13). En otro estudio, niños de 8 a 9 años realizaron una hora de actividad física diaria después de la escuela durante nueve meses (14). Se utilizó resonancia magnética funcional para monitorear el flujo sanguíneo cerebral durante una tarea de flanqueador que evaluaba la atención y el control inhibidor. Los resultados revelaron que estos niños exhibieron patrones de comportamiento y activación prefrontal comparables a los de los estudiantes universitarios. En el contexto de las tareas de SMS, la corteza prefrontal opera como parte del sistema de «temporización controlada cognitivamente» y desempeña un papel fundamental en la ejecución de la tarea.15,16). Sin embargo, aún no está claro si la aptitud aeróbica óptima puede mejorar las habilidades SMS, y los mecanismos neuronales subyacentes requieren más investigación.

En la investigación de laboratorio sobre SMS, se emplean comúnmente métodos de procesamiento de información, siendo el golpeteo con los dedos una tarea típica en la que los individuos se esfuerzan por sincronizar sus golpes con un ritmo externo (1,17). Se ha descubierto que el rendimiento de las tareas de SMS está directamente influenciado por el intervalo de interconexión de la secuencia (IOI), y la frecuencia de sincronización óptima se produce aproximadamente a 2 Hz (alrededor de 400 ms-600 ms) (18). Con esta frecuencia, las diferencias de desempeño entre diferentes poblaciones son relativamente pequeñas. Sin embargo, con la ampliación del IOI, el rendimiento de la tarea disminuyó y la diferencia entre los individuos aumentó (19). El modelo de predicción directa ofrece una explicación plausible para estos hallazgos (1). Según este modelo, los individuos generan predicciones por adelantado sobre las consecuencias sensoriales de sus acciones y posteriormente comparan estas predicciones con la retroalimentación sensorial real para hacer correcciones; esto forma el llamado ciclo “predicción-ejecución-retroalimentación-ajuste”. Los componentes clave de este ciclo son la predicción y el ajuste. A medida que aumenta el IOI, la dificultad para generar predicciones precisas se vuelve sustancialmente mayor, lo que conduce a una mayor variabilidad individual. Se ha demostrado que el ejercicio aeróbico promueve la plasticidad estructural y funcional en regiones del cerebro íntimamente involucradas en el control motor, como la corteza prefrontal. Esta mejora aumenta la eficiencia de la integración y el procesamiento de la información dentro de estas regiones, fortaleciendo así los elementos predictivos y adaptativos del bucle antes mencionado (13). Además, de acuerdo con la teoría de sistemas dinámicos, el ejercicio aeróbico aumenta la regulación dinámica del acoplamiento percepción-acción-entorno (20). Por lo tanto, planteamos la hipótesis de que los individuos con niveles más altos de aptitud aeróbica pueden demostrar un rendimiento superior en tareas de SMS.

Según el enfoque de procesamiento de información, dos habilidades cruciales están involucradas en el procesamiento de tareas de SMS. La primera es la capacidad de corrección para el intervalo entre tomas (ITI) (1). La corrección de fase sirve como proceso clave de corrección de errores en tareas de SMS isócronas. Consiste en ajustar la fase local del cronómetro biológico en función del grado de asincronía observado en la interacción más reciente con el ritmo externo cuando no hay cambios en el ritmo externo. El grado de corrección suele estar representado por la ganancia de corrección de fase (PCG), que refleja la relación proporcional entre el tiempo de corrección y la asincronía más reciente (21). Las investigaciones han indicado que durante la ejecución exitosa de tareas de SMS, el PCG generalmente oscila entre 0,2 y 0,8 (22). Además, la PCG tiende a aumentar a medida que se alarga el IOI (23). El segundo es la capacidad de mantener la estabilidad en el ITI. Incluso en las tareas de SMS más elementales, el tiempo biológico sufre cambios continuos a medida que avanza la tarea, lo que resulta en desviaciones sostenidas del ITI objetivo (24). Estas desviaciones también tienden a aumentar con IOI más largos. La excepcional capacidad de estabilidad sirve para disminuir la magnitud de estas desviaciones (25).

Se han identificado mecanismos internos del cerebro que subyacen a los SMS individuales: las regiones cerebrales funcionales involucradas en el proceso de la tarea y las regiones cerebrales activadas correspondientes a diferentes componentes de la tarea (26). Sin embargo, con el avance de la neurociencia cognitiva, se ha reconocido que el acoplamiento entre cerebros también existe durante los procesos interactivos.27). El hiperescaneo se refiere al registro simultáneo de la actividad cerebral entre dos o más individuos involucrados en una interacción social (28). Al analizar la relación entre la actividad intercerebral y los indicadores de comportamiento, el hiperescaneo tiene como objetivo revelar los mecanismos intercerebrales que subyacen a la interacción social. Desde sus inicios, las actividades de sincronización cerebral interpersonal (SII) se han convertido en un punto focal de investigación (29). Varios participantes caminaron juntos en un ritmo sincronizado, lo que revela que el SII es una mejora significativa en las regiones prefrontales (30). Se ha demostrado que existe una correlación positiva entre el SII en regiones como la corteza sensoriomotora y el grado de sincronización de gestos con la sincronización de acciones (31,32). Estos resultados sugirieron que el SII en las regiones prefrontales puede servir como un marcador neuronal crucial para los SMS. Mientras tanto, los estudios de hiperescaneo relacionados con actividades físicas han encontrado que tanto el ciclismo como el baloncesto están asociados con un SII mejorado en la corteza prefrontal, así como mejoras en el desempeño de tareas específicas (33,34).

Basado en los efectos beneficiosos del ejercicio aeróbico sobre la función cognitiva y la mejora del SII en la corteza prefrontal inducida por la actividad física, el presente estudio propone la siguiente hipótesis: los individuos con niveles más altos de condición física aeróbica pueden exhibir habilidades SMS superiores, una ventaja que se vuelve más pronunciada a medida que aumenta el IOI, posiblemente debido a que el ejercicio aeróbico mejora el desempeño de las tareas al facilitar el SII en la corteza prefrontal.

Materiales y métodos

Participantes

El experimento se llevó a cabo entre el 11/11/2021 y el 12/1/2021. Se reclutó a un total de 100 estudiantes universitarios varones de una universidad en Hunan, China, incluidos 50 miembros del equipo de carreras de larga distancia y 50 estudiantes de educación no física. Los miembros del equipo de carreras de larga distancia fueron asignados al grupo experimental, mientras que los estudiantes de educación no física fueron asignados al grupo de control. Todos los participantes se autoinformaron como diestros. Ninguno de los participantes había recibido formación sistemática en instrumentos musicales. Los miembros del grupo experimental realizaron un promedio de no menos de 6 horas de ejercicio aeróbico por semana en los últimos tres meses, mientras que los miembros del grupo de control informaron un promedio de no más de 1 hora de ejercicio por semana durante el mismo período y no tenían antecedentes de entrenamientos sistemáticos en el gimnasio. Para controlar la influencia de la familiaridad, los participantes que se conocían desde hacía más de 3 meses se emparejaron como parejas, lo que resultó en un total de 50 parejas de participantes (34).

Una semana antes del experimento, se registraron los tiempos de carrera de 1000 metros de los participantes como medida de su nivel de aptitud aeróbica (35,36). Durante el proceso de análisis de datos, se descubrió que 5 pares de participantes tenían datos neuronales o de comportamiento anormales y posteriormente fueron excluidos del análisis. Esto resultó en una muestra final de 45 parejas de participantes, con 23 parejas en el grupo experimental (edad media: 21,20 ± 1,98 años) y 22 parejas en el grupo de control (edad media: 20,32 ± 1,60 años). Se realizó una prueba t de muestras independientes para comparar las diferencias en los tiempos de carrera de 1000 metros entre los dos grupos, revelando que el grupo experimental tuvo tiempos significativamente más bajos en comparación con el grupo control (grupo experimental: 202,06 ± 11,03 s; grupo control: 239,12 ± 13,02 s; t = −15,358, p < 0,001).

Antes del inicio del experimento, cada participante dio su consentimiento informado y tenía una comprensión clara de los procedimientos y el contenido experimental. Este estudio recibió la aprobación de la Junta de Revisión Institucional de la Universidad Capital de Educación Física y Deportes.

Declaración de ética

Este estudio se realizó de acuerdo con los estándares éticos especificados en la última Declaración de Helsinki y fue aprobado por el comité de ética de la Universidad Capital de Educación Física y Deportes (2021A21). Todos los participantes firmaron el consentimiento informado antes del experimento y recibieron cierta remuneración después de completar la tarea experimental.

Trámites y tareas

Después de registrar la información de los participantes, se les indicó que se sentaran espalda con espalda frente a las pantallas de la computadora y leyeran los procedimientos experimentales. Una vez que los participantes entendieron completamente las instrucciones, completaron al menos una prueba de práctica para cada condición antes de que comenzara el experimento formal (Figura 1A).

uña del pulgar
Figura 1. Diseño experimental.

(A) Escena experimental. (B) Procedimiento de tarea. (C) Conjunto de sondas Optodo.

https://doi.org/10.1371/journal.pone.0329450.g001

El experimento constó de dos períodos principales: un período de descanso y un período de tarea. El período de descanso duró 2 minutos, después del cual los participantes ingresaron al período de tarea. La tarea involucrada…

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